Jakin ja Daxterin planeetta on hiljalleen kuolemassa Light Econ puutteeseen. Pelastaakseen päivän sankarien on lähdettävä yhdessä vanhan ystävänsä Keiran kanssa etsimään ikivanhoja Precursor-koneita, jotka voivat estää planeetan tuhon.
Matkan varrella taistellaan taivaiden piraatteja vastaan mukautettavalla lentoaluksella ja räiskitään Aeropeaneja mahtavalla Gunstaff-aseella - Jakin ja Daxterin matka johtaa Brinkin reunalle ja sen yli, suurempaan sotaan kuin he ovat koskaan kuvitelleetkaan.
- Kulje uusilla vyöhykkeillä ilmassa ja maan pinnalla
- Opi hallitsemaan uusia Eco-voimia ja aiheuta tuhoa pahaenteisellä Dark Power -voimalla
- Käytä uutta, tuhoisaa Gunstaff-asetta, jonka muita olomuotoja ovat Shockwave Concussor, Blaster, Vulcan Fury ja Peace Maker